海洋生物发出光芒的同时，从地球的各个角落群聚而来。庞大的座头鲸奏着“歌曲”的同时，缓缓消失于海底之中。迎接“重头戏”的到来，海洋的一切一切开始移动了――不擅于以言语表达自己所思所想的中学生琉花，在暑假初日的社团活动中与队友发生争执。炎炎夏日之中，与母亲保持距离的她在校内、在家里都失去了自己的立足之所。她走到父亲工作的水族馆，伫立于大水槽前回想着过往与父母的一点一滴之际，遇上了在眼前与鱼群一同游泳的神秘少年“海”和他的哥哥“空”。性格开朗又天真无邪的“海”、以及像是能够看穿一切的“空”。琉花就像被他们引导着，一步一步接触她从没看到过的不可思议的世界。适逢三人的相遇，地球上同时出现了各式各样的异变。夜空中闪烁的流星突然坠落大海，海洋的所有生物开始往日本移动；甚至连庞大的座头鲸都出现，奏着“歌曲”向所有海洋生物传递“祭典的重头戏就快来了”的信息。知晓“海”与“空”两兄弟与各种超自然现象有关系、并打算加以利用他们的人；即使如此还是努力守护两兄弟的海洋学者吉姆和安格拉。各种思绪交错的人们，究竟能解开生命的种种谜团吗？“海”与“空”究竟从哪里而来，“重头戏”又是什么？原作者五十岚大介对电影整体而言没有提什么大要求，他表示一切交给制作方，随他们喜欢来制作。在分镜画完之后，五十岚给了他们一些具体的意见，包括高潮部分的设计，角色的动作指示等等。他提的建议都是在建立在尊重导演所提出的方案的基础之上。作品完成后他表示，动画电影和漫画原作拥有的是相同的根源。这一根源在他的笔下以漫画形式表达出来，在影像化后则呈现动画电影的姿态。他还说《海兽之子》的动画片与漫画是一对兄弟。此次的改编需要把本就难以概括的原作全五卷情节浓缩到一部电影之中，所需要做的取舍之工作量极大。渡边步导演表示，他需要的主线故事就是女主角琉花的故事。在电影中他们集中刻画她的故事，那些塞不进去的部分交由原作去解释。